Najstarszy kościół Starego Miasta Elbląga organy otrzymał dość szybko, bo już w 1397 roku. Ich lokalizacja pozostaje nieustalona. Mogły się bowiem znajdować na tzw. chórze dziecięcym (nad kaplicą Maryjną, obecnie zakrystią) lub, co bardziej prawdopodobne, w nawie północnej, nad wejściem do kaplicy św. Tomasza.  W 1404 r. odnotowano instrumenty organowe (organy małe i duże). Następna wzmianka pochodzi z roku 1547 i mówi, że oprócz starych organów był także pozytyw. Nowe organy zbudowano w latach 1588–1589 w okresie zajęcia kościoła przez luteran. Ich twórcą był Lorenz Hoffmann, budowniczy instrumentu w kościele Trzech Króli (1587-88). Remont tych organów przeprowadzono w 1612 roku. W 1683 r. Oloff Wärne z Malborka wyremontował instrument kosztem co najmniej 100 talarów. Kwotę tę wyłożyła Rada Miejska. 

Gruntowną reperację wielkich organów, związaną zapewne z przebudową, zrealizował w 1711 roku Andreas Hildebrandt z Gdańska. Nie są znane żadne szczegóły dotyczące wielkości instrumentu. W wyniku pożaru fary 26 kwietnia 1777 roku duży instrument spłonął wraz z emporą muzyczną. Po katastrofie funkcjonował mały prowizoryczny instrument. Mogły to być również owe małe organy, które być może przetrwały pożar i późniejsze zawalenie sklepień. W 1803 r. ówczesny proboszcz kościoła św. Mikołaja, Valentinus Ganswindt, pragnąc zbudować nowe organy, sprzedał wiele cennych części wyposażenia kościoła. Z powodu okupacji francuskiej oraz śmierci Ganswidta do budowy nowego instrumentu nie doszło. 

Dopiero następny proboszcz, Andreas Rehaag, próbował początkowo rozwiązać rażący problem, kupując w 1809 roku za kwotę 570 talarów organy z rozbieranego kościoła jezuickiego w Braniewie. Jednak to nieudane wykonanie Wielkiej Niemieckiej Mszy Beethovena w 1817 roku zmobilizowało władze kościelne do budowy nowego instrumentu godnego tego miejsca. Początkowo nawiązano kontakt z organmistrzem Jacobem Preußem z Królewca, jednak finalnie zlecenie to otrzymał Christian Ephraim Ahrendt z Gdańska. Prace nad budową instrumentu trwały w latach 1818-1821. Miał on 35 rejestrów na dwóch sekcjach manuałowych i jednej pedałowej. Organy zasilało 6 miechów. Hauptwerk miał dwie wiatrownice, Oberwerk prawdopodobnie jedną, a pedał trzy: dwie w bocznych wieżach i jedną dużą z tyłu organów, przeznaczoną dla największych rejestrów basowych. W dniu 21 października 1821 roku miało miejsce uroczyste poświęcenie nowych organów. Uroczystość miała charakter ekumeniczny, ponieważ podczas ceremonii śpiewał m.in. chór ewangelickiej parafii Mariackiej pod batutą muzyka miejskiego Christiana Urbana. 

Pierwszą gruntowną reperację dzieło Ahrendta przeszło w 1851 roku. Prace wykonał Johann Rohn z Ornety z kwotę 499 talarów. W 1863 roku, za namową organisty Carla Eduarda Grunenbergera, do organów dobudowano m.in. wolnowibrujący rejestr Clarinette 8'. Prace wykonał warsztat Augusta i Maxa Terletzkich, a odebrał je Królewski Dyrektor Muzyczny i organista kościoła św. Jana Ludwig T. Granzin. W późniejszym okresie instrument przechodził drobne reperacje. Na początku XX wieku powstał pomysł budowy nowej wieży kościelnej. Razem z nią chciano zbudować nowy instrument. Nową wieżę zbudowano w latach 1906-1907. Już w 1906 roku podpisano umowę na budowę nowych organów z firmą A. Terletzki Inh. Ed. Wittek, mającą swoją siedzibę w pobliżu przy Wilhelmstraße 56. Nowy instrument miał mieć 45 głosów na trzech sekcjach manuałowych i jednej pedałowej. W wyniku problemów finansowych po olbrzymiej inwestycji budowę organów odkładano na późniejszy czas. Kolejną umowę ze zmodyfikowanym kosztorysem podpisano w październiku 1913 roku, jednak i tym razem budowa nie ruszyła. Przez ten cały czas instrument Ahrendta pozostawał już jedynie destruktem, a w kościele funkcjonował czterogłosowy instrument zastępczy. Cztery lata później zarekwirowane zostały piszczałki prospektowe na cele wojenne. 

W 1925 roku temat budowy nowego instrumentu powrócił za sprawą działań nowego proboszcza Arthura Kathera. Tymaczasowa sytuacja, trwająca od prawie 20 lat, dawała ujmę kościołowi. Początkowo budowę miała realizować firma Wittek, jednak odstąpiono od tej oferty na rzecz propozycji firmy Goebel z Królewca. Nowy instrument zbudowany został w 1926 roku i poświęcony w pierwszą niedzielę Adwentu (28 listopada). Koszt całej inwestycji wyniósł niecałe 35 tysięcy marek. Organy z 53 głosami były największym instrumentem na terenie diecezji warmińskiej. Ich dyspozycja prezentowała się następująco:

Połączenia: Manualkoppel II-I, Manualkoppel III-I, Manualkoppel III-II, Pedalkoppel I, Pedalkoppel II, Pedalkoppel III, Koppelpedal an Manual I, Oberoktavkoppel II, Oberoktavkoppel II-I, Oberoktavkoppel III, Oberoktavkoppel III-I, Oberoktavkoppel III-II, Unteroktavkoppel III, Unteroktavkoppel III-I, Unteroktavkoppel III-II, Generalkoppel
Kombinacje: Freie Kombination I, Freie Kombination II, Prinzipalchor, Flötenchor, Streicherchor, Zungenchor, Piano, Mezzoforte, Forte, Fortissimo, Tutti
Pozostałe: Tremulant, Automatische Pedalumschaltung, Absteller für Handregister, Absteller für Rollschweller, Absteller für Zungen, Kalkantenglocke, Elektromotoranschalter

Goebel wyposażył je w upustowe wiatrownice i pneumatyczną trakturę, które przez wiele różnych czynników sprawiały problemy eksploatacyjne. Dlatego też w 1941 roku miała miejsce elektryfikacja instrumentu i rozbudowa do 55 głosów. Niestety, organy spłonęły w święto Matki Boskiej Gromnicznej 2 lutego 1945 roku, podczas oblężenia Elbląga przez Armię Czerwoną.

W latach 50., w czasie odbudowy świątyni, udało się władzom kościelnym pozyskać części zniszczonych organów firmy Gebrüder Dinse z kościoła ewangelickiego w Nowem nad Wisłą. Oddano je warsztatowi Zygmunta Pietrzaka we Włocławku, który w oparciu o nie zbudował nowe dzieło z 26 głosami. Zamontowano je w 1955 roku. Odbioru dokonano w listopadzie, a poświęcono 10 grudnia. Instrument miał następującą dyspozycję:

Połączenia: M.II M.I, Super II-I, Super II, Super I, Pedał I, Pedał II
Urządzenia dodatkowe: Tremolo, automat pedału, wyłącznik głosów językowych, crescendo, wolna kombinacja
Stałe kombinacje: Piano, Mezzoforte, Forte, Fortissimo, Tutti

Mimo niewielkich rozmiarów oraz technicznych problemów na organach w latach 80. i 90. XX wieku organizowane były festiwale organowe.

W 2011 roku miał miejsce remont i rozbudowa instrumentu wykonana przez firmę Ziemiański ze Szczyrzyca. Przeszeregowano dyspozycję, powiększając ją do 31 rejestrów. Zainstalowano używany ruchomy stół gry firmy Rieger-Kloss i zmieniono trakturę na elektropneumatyczną. Mimo szerszej amplitudy manuałów i pedału stare głosy zachowały starą skalę. Żaluzje sekcji manuału III działają tylko dwustopniowo (otwarta-zamknięta). Wstawiono dwa niewielkich rozmiarów miechy pływakowe i odrestaurowano zabytkową szafę organową pochodzącą z Nowego nad Wisłą. Mimo wielu wad instrument pełni funkcje liturgiczne, jak też, od 2024 roku, funkcje koncertowe. Z tego też powodu w 2024 roku organmistrz Jakub Wszołek dokonał przeglądu organów i wykonał bieżące naprawy wraz ze strojeniem.