Historia organów fary tolkmickiej jest w dzisiejszym świetle w dużej mierze nieznana. Zapewne już w okresie nowożytnym funkcjonowały w przestrzeni kościoła instrumenty, które za każdym ulegały pożarom, tj. w latach: 1550, 1636 i 1767. Po odbudowaniu fary po ostatnim pożarze w 1768 roku całkowicie nowe organy zbudował Johann Heinrich Westhoff, organmistrz z Braniewa. Nie wiadomo czy w późniejszym okresie poddawano je jakimkolwiek przeróbkom. Pierwsza wzmianka pochodzi z 1845 roku i mówi o poinformowaniu rejencji w Gdańsku przez kolegium kościoła, że instrument był częściowo niesprawny. Największym problemem były uszkodzone i nieszczelne miechy, które nie dawały dostatecznej ilości sprężonego powietrza. Efektem było stałe rozstrojenie wielu rejestrów. Konieczne prace reperacyjne zlecono w 1853 roku warsztatowi Johanna Rohna z Ornety. Prawdopodobnie instrument został w tym czasie przebudowany i nieznacznie powiększony. Wiadomo też, że w sekcji pedału, poza rejestrami: Principalbass 16’, Subbass 16’, Octavbass 8’, Violon 16’ lub 8’ znajdował się również Posaune 16’. W 1870 roku ponownie zreperowano miechy organów za kwotę 9 talarów i 15 srebrnych groszy, zaś 10 lat później August Terletzki za 55 marek dokonał gruntownego strojenia całych organów. Kolejną reperację wykonał w 1886 roku, za którą wypłacono mu 56 marek. W 1888 roku zapłacono bliżej nieznanemu Johannowi Kernowi z Pogrodzia za prace "na organach" 100 marek i 20 fenigów. Ten sam wykonawca w 1891 roku za 30 marek nastroił instrument, zaś rok później strojenie kosztowało 5 marek. Kolejną niewielką reperację wykonał w 1896 roku również nieznany A. Feldkeller. Były to najprawdopodobniej osoby niezwiązane z organmistrzostwem, który wykonywały różnego typu prace w kościele (m.in. reperację instrumentów dętych znajdujących się w kościele). To mogło też doprowadzić do znacznego pogorszenia stanu organów Westhoffa w końcu XIX wieku. Ostatnią reperację wykonał Kern w 1899 roku.

W latach 1901-1902 niewielki gotycki kościół został znacznie rozbudowany o transept i prezbiterium. Powstał w ten sposób jeden z najpiękniejszych ówczesnych obiektów sakralnych w ówczesnej diecezji warmińskiej. Zarządcy kościoła, chcąc uzyskać jednorodność stylistyczną wnętrza, wyposażyli je w nowe neogotyckie ołtarze i inne obiekty. Przestarzałe organy Westhoffa przynosiłyby ujmę kościołowi. Zdecydowano się więc na budowę zupełnie nowego instrumentu, którą zlecono firmie Orgelbauanstalt A. Terletzki Inh. Ed. Wittek z pobliskiego Elbląga. Początkowo planowano budowę 18-głosowego instrumentu. Jako że kościół św. Jakuba był pod patronatem króla pruskiego, ten partycypował w kosztach budowy. Odpowiedzialne za finansowanie budowy: Urząd Finansowy, Rejencja w Gdańsku, a także Powiatowy Królewski Urząd Budowlany w Elblągu miały również ważny głos w dyskusji na temat wyglądu kościoła, a także organów. Nie zdecydowano się na zachowanie szafy z poprzedniego instrumentu. Urząd Budowlany zaakceptował wzniesienie nowego, neogotyckiego prospektu. Także w pierwszym kosztorysie, w którym zawarto projekt 18-głosowych organów, planowano zachować 6 starych rejestrów pedałowych. W nowym kosztorysie, sporządzonym juz w 1902 roku, planowano przejąć ich jedynie 4. Zamiast tego organy miały być o 2 głosy większe. Pozytywną opinię o planowanej dyspozycji wydał 31 sierpnia 1902 roku prof. Franz Schulz z Berlina. Zapewne krótko po tym podpisano umowę z organmistrzem. Zamówienie zrealizowano jeszcze w tym samym roku. Pozytywnego odbioru dokonał Max Gulbins, dyrektor muzyczny kościoła Trzech Króli w Elblągu, znany kompozytor.

Nowe organy otrzymały 20 brzmiących rejestrów w dwóch sekcjach manuałowych (Hauptwerk: 9; Nebenwerk: 6) i jednej pedałowej (5 głosów). Wolnostojący stół gry umieszczono tyłem do szafy organowej. Wiatrownice stożkowe obsługiwała pneumatyczna traktura. Aparat brzmieniowy umieszczono w szafie z neogotyckim prospektem na górnej emporze kościoła. Co ciekawe, prospekt organów był katalogowym modelem firmy Terletzki, a później Wittek. Niemal identyczne, różniące się nieco rozmiarami, można do dziś spotkać w Gołdapi (kościół św. Leona, 1894), Elblągu (kościół św. Wojciecha, 1903) czy Toruniu (kościół ewangelicki, 1904). Wzniesiono również niżej emporę, zapewne przeznaczoną dla chórzystów. Nowe organy razem z wyposażeniem z elbląskich warsztatów stolarskich Römera, Mülera i dekoracjami malarskimi Justusa Bornowskiego stylistycznie stanowią do dziś spójną całość. W wieży kościoła ulokowano miech magazynowy z dźwignią do kalikowania.

Wskutek działań wojennych w 1945 roku organy zostały zdewastowane. Prawdopodobnie w okresie powojennym prowizorycznie je naprawiono. Do gruntownego remontu doszło w 1969 roku. Niestety, podczas tych prac zniszczona została oryginalna koncepcja brzmieniowa, którą zastąpiono neobarokową. Remont wykonano z dostępnych wówczas materiałów: wykorzystano istniejące piszczałki, a także wstawiono rejestry wykonane z cynku. Zdaniem Mariana Dorawy prace wykonała firma Kamińskich z Warszawy, co nie znajduje potwierdzenia w archiwum firmy. Niska jakość prac sprawiła, że niewiele ponad 10 lat później instrument był już w złym stanie. W 1989 roku prace remontowe wykonywał organmistrz Andrzej Kowalewski z Braniewa. Kolejne niewielkie reperacje ten sam organmistrz wykonywał w 2008 i 2013 roku. W tym ostatnim roku organy naprawiał również Arkadiusz Popławski, ówczesny organista katedry we Fromborku. Mimo odbywanych prac stan organów stopniowo się pogarszał. W latach 2015-2017 organy przeszły kolejny gruntowny remont, wykonany przez A. Kowalewskiego z Braniewa. Niestety, w opinii piszącego te słowa, jak również wielu ekspertów z zagranicy, nie został on wykonany poprawnie. Wnętrze organów wraz z piszczałkami po długich pracach remontowych pozostaje silnie zabrudzone. Wiele tonów odzywa się z opóźnieniem, zacina się lub nie odzywa się wcale. W ramach remontu rejestr Siflet 1' został zamieniony na językowy Trompet 8', którego prawdopoodbnie nigdy nie było w organach Witteka. W stole gry na manurbiach brakuje tabliczek z nazwami rejestrów, zaś traktura jest rozregulowana. Wymagany jest kolejny gruntowny remont. Wskazany byłby również powrót do oryginalnej koncepcji brzmieniowej z 1902 roku. Obecna dyspozycja sprawia, że instrument jest niezrozumiałą hybrydą, na której wykonywanie repertuaru z epoki romantyzmu lub baroku jest dość problematyczne.